杰弗里拉什1971年,在昆士兰大学获得艺术学位以后,签约昆士兰布里斯班戏剧公司,开始了其戏剧生涯。除了参加一些名著的演出以锻炼自己的演技以外,拉什还前往法国巴黎JacquesLecoq哑剧学校学习了2年的哑剧。之后,杰弗里·拉什留在澳大利亚成为一名舞台剧演员,登台于七十多个不同的剧院,获得过诸如澳大利亚“SidneyMyerPerformingArtsAward”荣誉奖等许多戏剧奖项。20世纪80年代初的大部分时间,他一直是导演吉姆·沙尔曼主办的“灯塔”剧团的一员。1981年,出演个人首部电影《蒙骗》。1982年,与乔·肯尼迪合作主演喜剧电影《摇滚梦》。1987年,与吉莉安·琼斯,伊瓦·坎特斯联合出演的爱情喜剧电影《第十二夜》上映。1996年,与贾斯廷·布雷恩,索尼娅·托德联袂主演传记音乐电影《闪亮的风采》,在片中饰演患有轻微神经紧张症的天才钢琴家大卫·赫夫考,他凭借该片获得第54届金球奖电影类剧情类最佳男主角奖,第69届奥斯卡金像奖最佳男主角奖。1997年,出演由吉莉安·阿姆斯特朗执导的爱情电影《奥斯卡与露辛达》,在片中饰演奥斯卡的曾孙。1998年,与凯特·布兰切特共同主演爱情传记电影《伊丽莎白》,在片中饰演英国女皇伊莉莎白一世那位城府深奥,为人阴暗的密友弗朗西斯·华星汉姆公爵,他凭借该片获得第52届英国电影学院奖电影类最佳男配角奖；同年,与格温妮斯·帕特洛主演爱情喜剧电影《莎翁情史》,在片中饰演南班克玫瑰剧团的老板菲利普亨斯洛,他凭借该片提名第56届金球奖电影类最佳男配角奖,第71届奥斯卡金像奖最佳男配角奖；5月,与连姆·尼森等共同主演的爱情犯罪电影《孤星泪》上映,他在片中饰演法律的维护者贾维特警官。1999年,由其出演的奇幻动作电影《神秘兵团》上映,他在片中饰演胆怯的卡萨纳苇·弗兰肯斯坦；同年,与法米克·詹森,泰雅·迪格斯联袂主演恐怖电影《猛鬼屋》,在片中饰演行为反常古怪的百万富翁斯蒂芬。杰弗里·拉什2000年,与皮尔斯·布鲁斯南联袂主演悬疑喜剧电影《巴拿马裁缝》,在片中饰演英国裁缝师哈利；同年,与凯特·温斯莱特搭档主演由菲利普·考夫曼执导的传记电影《鹅毛笔》,在片中饰演十八世纪法国才华横溢的情色文学作家萨德侯爵,他凭借该片提名第58届金球奖电影类剧情类最佳男主角奖,第73届奥斯卡金像奖最佳男主角。2001年,由其出演的爱情电影《爱情无色无味》上映。2002年,与歌蒂·韩,苏珊·萨兰登联合主演喜剧电影《摇滚姐妹》；11月,与萨尔玛·海耶克等合作主演的传记电影《弗里达》上映,他在片中饰演无产阶级革命家托洛斯基。2003年,由其出演的电影《加勒比海盗：黑珍珠号的诅咒》上映,他凭借该片提名第30届土星奖最佳男配角奖,第13届MTV电影奖最佳反派；2月,与朱迪·戴维斯,杰西·斯宾塞联袂主演的传记电影《脱泳而出》上映；3月,与希斯·莱杰,奥兰多·布鲁姆联合主演的传记犯罪电影《凯利党》上映；10月,与乔治·克鲁尼,凯瑟琳·泽塔-琼斯联合出演的爱情喜剧电影《爱情差错脚》上映。2004年,为澳大利亚动画片《裸体哈维闯人生》配音；5月,与约翰·利特高,查理兹·塞隆联合主演的传记电影《彼得·塞勒斯的生与死》上映,他凭借该片获得第62届金球奖电视类迷你剧,电视电影最佳男主角奖,第57届黄金时段艾美奖迷你剧,电视电影最佳男主角奖。2005年,与艾瑞克·巴纳,丹尼尔·克雷格等联袂出演的动作惊悚电影《慕尼黑》上映。2006年,出演电影《加勒比海盗2：聚魂棺》。2007年,由其出演的电影《加勒比海盗：世界的尽头》上映；11月,与凯特·布兰切特,劳伦斯·福克斯共同出演的传记战争电影《辉煌年代》上映。杰弗里·拉什2010年,与张东健,凯特·波茨沃斯联合主演动作电影《武士之路》；同年,参与配音的动画电影《猫头鹰王国：守卫者传奇》上映,他凭借该片提名第38届安妮奖最佳动画电影配音。2011年2月,与科林·费尔斯合作主演的传记电影《国王的演讲》上映,他在片中饰演为人古怪,有原则的澳大利亚语言治疗师莱纳尔·罗格,凭借该片提名第68届金球奖电影类最佳男配角奖,第83届奥斯卡金像奖最佳男配角奖,获得第64届英国电影学院奖电影类最佳男配角奖；5月20日,由其出演的电影《加勒比海盗：惊涛怪浪》上映；7月,与夏洛特·兰普林,朱迪·戴维斯联袂主演的剧情电影《风暴之眼》上映；10月20日,以配音演员的身份加盟《绿灯侠》。2013年1月,与吉姆·斯特吉斯合作主演的爱情悬疑电影《最佳出价》上映,他在片中饰演一家顶级艺术品拍卖行的老板维尔吉尔·奥德曼；同年,与艾米丽·沃森,苏菲·奈丽丝联合主演的战争电影《偷书贼》上映。2015年,与伊文·莱斯利合作主演剧情电影《女儿》；同年,与瑞安·柯尔,克雷格·斯托特联合出演的爱情传记电影《抱紧他》上映。2016年,由其出演的冒险奇幻电影《神战：权力之眼》上映。2017年,与艾米·汉莫,克蕾曼丝·波西联袂主演的传记喜剧电影《最后的肖像》上映；同年,由其出演的电影《加勒比海盗5：死无对证》上映；4月,由其主演的传记剧《天才第一季》首播,他凭借该剧提名第75届金球奖电视类迷你剧,电视电影最佳男主角,第24届美国演员工会奖电视类电视电影,迷你剧最佳男演员。2019年,与杰·科特尼合作主演剧情电影《鹈鹕的故事》,影片改编自科林·狄力的同名小说。
在电影《闪亮的风采》中,杰弗里·拉什将心灵受到严重创伤的人物刻画得有血有肉,催人泪下,将音乐天才的情感和悲伤演释得出神入化,非常具有感染力。之后,开始正式地走进大银幕,在多部人物鲜明的影片中扮演各种各样的角色。在电影《伊莉莎白》中,他对弗朗西斯工于心计的性格特征把握得相当准确,表演颇见功力。在电影《莎翁情史》中,他饰演那位濒临破产的剧院老板菲利浦-汉斯劳,猬琐狡猾的形象,收放自如的演技抢尽了镜头。在电影《鹅毛笔》中,他把萨德侯爵敢于挑战道德及传统伦理戒律的一生演释得淋漓尽致,将情欲与道德,创作与迫害之间的冲突发挥到最高点。
2011年8月,开始担任澳大利亚电影与电视艺术学院主席一职。2017年12月4日,杰弗里·拉什宣布辞去澳大利亚电影与电视艺术学院主席一职,早前他被指控在澳洲出演舞台剧《李尔王》时有着不当行为,且持续多个月,拉什坚决否认。